故事发生在遥远的2061年，网络成为了维系社会平衡不可或缺的存在，并且已经发展到了凭借意识就能够自由连结的地步，然而，网络的极度发达带来的却是个人信息的不断泄露和被篡改，并且因此而引发了一系列严重的社会问题，犯罪事件频发。

宇宙殖民地移民经过数百年的宇宙时代，争夺地球圈霸权的战争结束了，本以为和平的时代已经来临，然而却是快要面临着崩毁。　　

2071年，随着超光速航行技术的实现，人类得以在太阳系范围内方便的移动，但是由于设计上的失误，这种技术引发了月球的爆炸，无数的月球碎片被吸引向地球，造成了空前绝后的大灾难。存活下来的人类逃离地球，并开始在太阳系各地建立家园。由于这次灾难，国家政府等权利机构都极为不稳定、治安问题也成为了一个难题。有些组织开始允许个人抓捕通缉的罪犯并换取奖金，这就是“赏金猎人”。史派克和杰特是驾驶飞船BEBOP号在宇宙中以捉拿逃犯获取奖金为生的赏金猎人。两人在星际间的旅程中，结识了身负巨债、嗜财如命的美女菲和电脑神童艾德，并收养了拥有高智商的数据狗爱因。从此，四人一狗游荡在广阔之宇宙之中，在自己与他人的生活中经历著种种悲欢离合，也寻找著各自的过去。

2071年的万圣节前夕，火星上的大城市突然发生了令人惊叹的犯罪。高速公路上一辆油罐车爆炸了。事故发生现场的人们因不明原因病倒，死伤人数超过400人。这样大规模的杀人事件，似乎是不明来源的生物武器所为。为此，火星政府发布了3亿圆的赏金悬赏恐怖分子。目击事件的faye单独行动妄图独占赏金，艾德使用黑客技术找到线索，与Bebop号上的大家一起行动。四人一狗组合再次出动，但他们不知道，这3亿元的代价，是对抗前所未有的强大犯罪者。

楠木赖子（高桥美佳子配音）是个14岁的初中生，在班上没什么朋友，但偶然得到班上极为耀目的美少女柚木加菜子（戸松遥配音）的青睐，两人成为朋友，不料相约乘电车去看湖时飞来横祸，加莱子落下站台被列车轧成重伤。刑警木场修太郎（关贵昭配音）调查此案，发现加莱子似乎有着神秘的重要身份，同时以多摩为中心，整片地区陆续发现许多被分尸的尸体残块，关注整个事件的中禅寺敦子（桑岛法子配音）、关口巽（木内秀信配音）、鸟口守彦（浪川大辅配音）为了写出内幕报道，调查中在森林中发现古怪建筑物，如巨大的匣子，一切谜底的最终还要靠京极堂（平田広明配音）揭开……

在参拜母亲坟墓的回程途中，真嗣（绪方惠美配音）和葛城美里（三石琴乃配音）遭遇了第七使徒的攻击，关键时刻2号机势如破竹挫败对手，真嗣也由此结识了2号机的操纵者式波·明日香·兰格蕾（宫村优子配音）。与沉默寡言的绫波丽（林原惠美配音）不同，明日香自信张扬，甚至有些自大，在和真嗣相处的日子里，彼此闹出不少的笑话。他们三人分别驾驶着零号机、初号机和2号机，抵抗了第八使徒猛烈的攻击，在这一过程中，淡淡的情愫悄然在这三个青年男女的心中萌生。不久后，第九、十使徒相继降临，真嗣他们面临着生与死的残酷考验……本片为福音战士新剧场版四部曲第二部。