在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……

在一场人类的浩劫之中，兰顿（三瓶由布子配音）的父亲牺牲了自己，拯救了地球，被称为英雄永久的记入了史册。失去父亲后，兰顿一直和身为机械工程师的祖父相依为命。日复一日的寻常生活让兰顿感到十分压抑，只有一件事情能够激起他的兴趣，那就是在青年之中十分流行的“滑空”运动。兰顿十分仰慕滑空天才霍兰德（藤原启治配音），一直希望能够加入他的组织“月光洲”。某日，一位名叫优莱卡（名冢佳织配音）的神秘女孩驾驶着一架故障的LOF从天而降落到了兰顿的家中，随后，军队赶到，似乎在对优莱卡进行追捕。兰顿凭借着自己的勇气和实力战胜了军队，并因此而获得了加入月光洲的机会，少年平凡的命运就此改变。

火野国中1年级的植木耕助，某天突然得到了“将自己认为是垃圾的东西变成树”的能力，授予他这个能力的是天神候补的天界人小林老师。100名天神候补授予各自选中的中学生以不同的能力，让其战斗，能够选中最强中学生的天神候补就可以成为下届的神。于是一场惊天动地的战斗展开了。但是这种能力一旦伤害普通的人类，自身拥有的才能就会一点点消失。然而一旦在战斗中胜出的话，就能拥有”空白之才“（拥有者能拥有任何一种想要的才能），即使是再恐怖的能力也有可能。植木为了不让“空白之才”落入邪恶之人的手中，决定贯彻自己的正义，守护“空白之才”。